不同二氧化碳浓度对植物的影响（高浓度二氧化碳下植物和土壤碳储存的权衡）

原文题目：A trade-off between plant and soil carbon storage under elevated CO2

发表时间：2021年

作者介绍：2021年该成果以“A trade-off between plant and soil carbon storage under elevated CO2”为题在自然《自然》（Nature）杂志发表。第一作者和通讯作者为C. Terrer教授，目前工作于美国加利福尼亚州利弗莫尔劳伦斯利弗莫尔国家实验室物理和生命科学局和斯坦福大学地球系统科学系。

摘要：

陆地生态系统每年清除人类活动排放的约30%的二氧化碳（CO2），但这种碳汇的持久性部分取决于植物生物量和土壤有机碳（SOC）储量如何应对未来大气中二氧化碳的增加。尽管植物生物量在高浓度二氧化碳（eCO2）实验中经常增加，但SOC却被观察到增加、保持不变甚至下降。对驱动不同实验的这种变化的机制仍然知之甚少，这给气候预测带来了不确定性。在这里，我们综合了108个eCO2实验的数据，发现eCO2对SOC存量的影响最好的解释是与植物生物量的负相关：当植物生物量受到eCO2的强烈刺激时，SOC存量下降；相反，当生物量受到弱刺激时，SOC存量增加。这种权衡似乎与植物养分的获取有关，植物通过开采土壤中的养分来增加其生物量，这就减少了SOC的储存。我们发现，总的来说，SOC存量在草原上随着eCO2的增加而增加（8±2%），而在森林中则没有（0±2%），尽管草原上的植物生物量增加（9±3%）比森林中的少（23±2%）。生态系统模型没有再现这种权衡，这意味着SOC的预测可能需要修改。

引言与主要结果

土地汇的未来，特别是SOC的未来，特别不确定。随着大气中二氧化碳水平的上升，土壤既可以成为碳的来源，也可以成为碳的汇，这取决于通过光合作用获得收益或通过呼吸作用损失的普遍程度。陆地生态系统模型预测的这种不确定性反映了在eCO2下控制SOC循环的机制和参数值的不确定性。

植物生长通常会对eCO做出反应，而土壤养分被认为是解释不同实验的主要因素。eCO2对SOC存量（βsoil）的影响比较含糊。尽管人们期望SOC会随着eCO2的增加而增加，但少数实验显示βsoil增加，许多实验显示没有变化，有些甚至显示损失。在不同的实验中观察到的βsoil的变化是令人费解的，而且对于解释这种变化的主要机制也有很大的分歧。

如果在eCO2条件下，植物产量的增加会增加土壤中的碳投入（凋零物），那么eCO2对植物生物量和SOC库的影响就会出现正相关。事实上，投入和SOC储存之间的正向关系在一阶动力学中被正式确定，并被应用于大多数陆地生态系统模型。由于eCO2对植物地上生物量（βplant）的影响与eCO2对凋零物生产（扩展数据图1a，r=0.81）和根系生产的影响密切相关，因此从一阶动力学上可以预期βplant和βsoil之间存在正相关关系。然而，这一假设忽略了与土壤有机物加速分解有关的SOC损失，有时在eCO下观察到。植物通过根系生长、渗出物以及共生细菌和真菌的地下碳投资从土壤中获得限制性资源。在植物碳投入的推动下，土壤有机物的加速分解可以使植物吸收养分（"激发效应 "）。这种地下碳投资的回报是地上生物量生产的增加。然而，激发效应会降低SOC。因此，β植物和β土壤之间的负面关系可能通过植物资源获取的经济性而出现。

在此，我们评估了βsoil的机制，包括它与βplant的关系，通过使用元分析技术综合了全球108个eCO2实验中的268个βsoil观测数据（补充表1）。我们探讨了这些机制在生态系统模型中的体现程度，并扩大了从实验中得出的βsoil的地理分布，以确定模型可能遗漏重要过程的区域。

eCO2下SOC增加的预测因素

总的来说，eCO2使各实验中的SOC存量增加了4.6%（图1；1.7%至7.5%，95%置信区间，CI）。鉴于βsoil在不同因素中的强烈变化（图1），我们在元分析（meta-forest）的背景下使用随机森林法来量化19个潜在预测因素的重要性（扩展数据表1），包括气候、土壤、植物和生态系统变量及其相互作用，并考虑到不同预测因素的共变性和潜在的非线性。

图1：不同因素下eCO2对SOC百分比影响的元分析。 n = 108。给出了总体平均值和95%的置信区间；当零线不与置信区间相交时，我们解释二氧化碳的影响。箭头代表95%的置信区间，延伸到图的极限之外。土壤碳储量代表环境CO2地块中的数值，作为一个连续变量，在此表示为说明问题而采用相同样本量的区间。括号内的数值为样本大小。二氧化碳效应平均表示二氧化碳从百万分之372增加到百万分之616。FACE，自由空气CO2富集；OTC，敞开式试验室；AM-ER，AM和ERicoid菌根的混合；N-fixer，大气氮的固定。

我们发现，βplant是βsoil最重要的预测因素（扩展数据图2a，b；n=108），揭示了CO2驱动的植物生物量和SOC变化之间的强烈耦合。此外，βsoil随着背景SOC储量的增加而增加（图1），也被认为是一个重要的预测因素。

与一些一阶模型的预期相反，βsoil和βplant之间的关系是负的。对于有完整土壤（非盆栽植物和非重建土壤）的田间实验子集（n = 73），我们发现βplant和氮（N）肥之间有显著的交互作用（扩展数据图2c；P < 0.01）。在非施肥实验中βsoil和βplant之间的斜率明显为负（图2a；P < 0.0001，R2 = 0.67，n = 38），而在施肥实验中，斜率不太明显，不显著（P = 0.34，n = 35）（扩展数据图3a）。在非施肥实验中，植物生物量的增加与SOC存量的减少有关（图2a），与激发效应一致。在施用氮肥的实验中，eCO2通常会增加植物生物量和SOC（扩展数据图3b），与一阶动力学相一致。

图2：升高的二氧化碳实验显示，由于植物养分的获取，eCO2对植物生物量和SOC存量的影响呈反向关系。这种反比关系（a）可以解释为AM和ECM养分获取策略之间不同的植物养分吸收效率（c），对植物生物量和SOC库（b），包括MAOM库存（d）产生了相反的影响。a中的回归线是基于二次混合效应元回归模型和95%的置信区间（R2 = 0.67，P < 0.0001，n = 38）。a中的点代表meta分析中的各个实验，点的大小与模型权重成正比。b-d中的点代表meta分析的总体效应大小和95%的置信区间。这里显示的数据为非施肥实验（营养液施肥的实验见扩展数据图3）。

我们提出了一个框架来解释βsoil和βplant之间的负面关系，其依据是植物的营养获取策略。植物和真菌之间的共生关系--菌根（AM）和外生菌根（ECM）--使βplant（扩展数据图2d）升高，当养分供应低时，ECM相关植物的βplant远高于AM相关植物（图2b）。在eCO2条件下，ECM相关植物有效地增加了对氮的吸收（图2c；n = 12），提高了βplant。然而，通过引种从土壤有机物中获取N，加速了SOC的损失，降低了ECM的βsoil（图2b）。相比之下，eCO2对AM系统的氮吸收没有明显影响（图2c；n = 12，P = 0.3460）。这一结果限制了AM系统中的β植物，但刺激了βsoil（图2b），这可能是由于通过细根生产和根茎沉积增加了碳输入，同时减少了碳损失。土壤有机物的组成也可能促成这一效果。AM植物产生更容易分解的废弃物，这增强了矿物相关土壤有机物（MAOM）的形成，并导致在AM下相对于ECM系统，MAOM中的SOC比例更大。事实上，在AM系统中，eCO2比在ECM系统中更强烈地增加MAOM（图2d；n = 19）。由于MAOM较难被微生物分解者接触到，AM系统中更大的MAOM可以限制激发引起的损失并促进SOC的长期储存。

我们考虑了可能解释这种权衡的三种替代机制。首先，与树木相比，草类将更多的碳分配到根部，这与更大的SOC储存有关。由于草原物种与AM真菌相关，而数据集中的大多数树种与ECM相关，因此观察到的AM系统中βsoil的增加可能是由生态系统类型而不是菌根类型驱动的。然而，我们发现，eCO2对根系生物量和细根产量的影响在草类中普遍低于树木，而且在与AM相关的树木中也低于与ECM相关的树木（扩展数据图4）。其次，在有可用数据的非施肥实验中（n = 16），eCO2使凋零物的C:N增加了8%，这可能会降低凋零物的分解性和土壤中碳的稳定性。如果凋零物质量在ECM系统中比在AM系统中降低得更多，这可能有助于解释为什么eCO2在AM系统中增加了SOC，而在ECM系统中没有。然而，eCO2对凋落物质量的影响在不同的菌根类型之间是相似的（扩展数据图4）。最后，AM系统与ECM系统中βsoil的对比可能是由草原比森林更大的背景SOC驱动的，因为较高的SOC与较高的βsoil有关（图1）。然而，我们发现，背景SOC在菌根类型和生态系统类型之间是相似的（扩展数据图4）。因此，草与树在根系分配、凋零物质量和背景SOC方面的差异不能解释β土壤和β植物之间的权衡。相反，在ECM系统中与植物营养吸收相关的SOC损失（激发效应）和在AM系统中与根茎沉积相关的收益，可能是至关重要的。为了更好地了解eCO2条件下养分获取策略的影响，应该有针对性地进行包括与AM相关和与ECM相关的树种的实验。

扩大规模

为了探索βsoil的潜在地理分布，我们模拟了一个全球自由空气二氧化碳富集（FACE）实验（图3a）。与图1不同的是，在图1中，预测因子是单独分析的，我们的元森林模型可以从实验中放大βsoil，同时在一个网格上考虑所有重要的预测因子（扩展数据图5，6；十倍交叉验证的R2=0.51）。与森林相比，草原、耕地和灌木丛在应对实验性eCO2时表现出更强的积累SOC的潜力（图3a, b）。半干旱草本生态系统的土壤对eCO2的反应特别强烈，这与莫哈韦沙漠FACE实验的结果一致，该实验显示eCO2驱动了SOC的增加，但不是生物量。我们确定了目前没有进行eCO2实验采样的大片地区，特别是在热带和高纬度地区（图3c、d，扩展数据图6），在这些地区进行新的实验将有助于减少不确定性。

图3：eCO2（约240ppm）对SOC存量的影响，由108个CO2实验放大而成。 a, b, 根据元森林方法和CO2实验数据放大的升高CO2对SOC的相对影响，空间分布显示在地图上（a）和按生态系统类型汇总（b）。e, f, 基于CMIP5模型的二氧化碳对SOC储量的预期影响与基于实验（a中所示）放大的差异，空间分布显示在地图上（e）并按生态系统类型汇总（f）。预期值来自模型中编码的β土壤和β植物之间的关系。正值（红颜色）表示模型的高估；负值（蓝颜色）表示模型的低估。纬度在-15到15之间和60°到90°之间的阴影区域代表了没有被实验充分采样的生态系统，我们将其排除在分析之外。Boxplots显示中位数、第一至第三四分位数、1.5倍四分位数范围和离群值。平均而言，实验中升高的二氧化碳和控制地块之间的差异为240 ppm。

数据-模型比较

除了βsoil和βplant之间的负关系，我们还发现βsoil和eCO2对地上生物量生产的影响之间存在明显的负关系（扩展数据图1b；R2=0.55，P<0.001），这与凋零物生产密切相关（扩展数据图1a；R2=0.63，r=0.81，P <0.01）。这一结果对大多数生态系统模型中编码的凋零物输入和SOC存量之间的正向关系提出质疑。因此，我们在三个不同的模型群中调查了βsoil和βplant之间的关系（描述见扩展数据表2）。首先，FACE-MDS项目的模型模拟了六个eCO2实验中的实验处理，并允许与各自的观测结果进行直接比较。尽管FACE-MDS中包括的六个实验的观察结果显示βsoil和βplant之间的关系是负的（图4a中的蓝线；R2 = 0.99，P < 0.001），但12个模型在按实验汇集时模拟出正的关系（图4a中的红线；R2 = 0.91，P < 0.01）。所有模型的单独关系也是正的（扩展数据图7a中的虚线；R2 = 0.37，P < 0.0001），没有一个单独的模型能够再现观察结果。其次，为了研究在全球范围内以及在二氧化碳逐渐增加的模拟中是否出现相同的关系，我们评估了TRENDY和CMIP5模型集合中βsoil和βplant之间的全球世纪尺度关系（图4b，c）。总的来说，TRENDY和CMIP5模型也没有模拟出负的关系（图4b，c）。相反，大多数模型模拟的是正向关系，绝大多数模型的模拟结果都属于CO2对SOC储存的影响与CO2对生物质碳的影响的右上象限（扩展数据图7b，c），反映了在模型常见的一阶土壤分解结构中，输入驱动SOC的积累。

图4：地上生物量和SOC对CO2反应的模拟和测量关系的比较。 a, 在六个eCO2实验中观察到的（蓝色）和模拟的（红色）关系。模型结果是基于12个模型应用于相同的6个实验，具有共同的强迫和初始化协议。包括的实验有。杜克大学FACE（DUKE）、肯尼迪航天中心（KSCO）、内华达沙漠FACE（NDPF）、橡树岭FACE（ORNL）、草原PHACE（PHAC）和莱茵兰德（RHIN）。a中跨观测值的回归线是基于二次元回归模型的。b, c, 全球范围的关系，由TRENDY集合的生态系统模型对1700年以来二氧化碳的历史增长进行模拟（b），以及由CMIP5集合对eCO2实验中二氧化碳从372 ppm增加到616 ppm进行模拟（c）。虚线是1:1的线。

在TRENDY和CMIP5模型模拟中，βsoil的估计时间比实验中长得多（扩展数据表2）。鉴于SOC库的周转时间相对较慢，物种组成的变化速度也很慢，对植物和土壤微生物的进化压力也很大，长期效应可能与实验中发现的不同。然而，一阶模型在被迫模拟实验的时间尺度时，模拟了βplant：βsoil的正向关系（图4a），表明模型中缺少重要的过程。通过包括植物生长、地下碳分配和SOC分解率之间的明确联系，模型可以更有效地再现观察到的βsoil和βplant之间的负关系，并改善长期预测。

为了估计因忽视βsoil和βplant之间的权衡而导致的陆地生态系统模型预测的误差，我们计算了 "预期 "的βsoil作为我们按比例增加的βplant和CMIP5模型模拟的βsoil/βplant比率的函数。CMIP5模型高估了森林的βsoil（图3e, f的红色阴影）。相反，CMIP5模型低估了以草地为主的大面积地区的βsoil（图3e, f中的蓝色阴影），可能是因为它们没有考虑到根茎沉积对βsoil的影响（参考文献21）。TRENDY模型的结果类似（扩展数据图8）。

讨论

综上所述，我们对实验的综合分析表明，SOC储量在二氧化碳浓度阶梯式增长65%的情况下可以增加约5%，二氧化碳驱动的植物地上生物量和SOC的变化之间存在强烈的耦合关系。然而，植物生物量与土壤之间的耦合是一种反向关系（图2a，扩展数据图1b），与许多生态系统模型模拟的情况相反（图4）。eCO2对SOC储存的影响取决于输入的变化和周转的变化之间的微妙平衡，其中后者取决于根茎层中根-微生物-矿物的相互作用。我们的结果表明，根茎层的反应，特别是引力，解释了不同实验中βsoil的大部分变化（图2）。大多数模型侧重于碳输入，低估了根瘤的影响，这可能解释了观测和模型之间的βsoil的差异（图3, 4）。我们提出一个框架来解释基于营养物质获取策略的βsoil。在光谱的一端，通过ECM相关植物的引物可以大量获取土壤中的氮，导致更强的植物生物量沉降，而牺牲SOC的累积。在另一端，低养分可用性强烈限制了AM相关植物的植物生物量汇。然而，生态系统层面的汇不一定被消除；相反，eCO2可以通过植物在地下的碳分配引发SOC的累积。当植物生长受到氮或其他营养物质的严重限制时，eCO2可能只在ECM系统中引起短暂的激发效应，土壤分解率高，植物营养吸收不足，不会产生生态系统级的汇。

我们的研究结果强调，随着大气中二氧化碳水平的不断上升，草原土壤有可能储存碳。这些结果还表明，最先进的模型可能高估了世界大部分地区森林的SOC封存潜力。以前的研究表明，由于养分的限制，本世纪末植被吸收二氧化碳的潜力将放缓。我们的综合研究表明，这些养分限制延伸到了整个生态系统的碳储存--通过增加植物生长和SOC储存之间的部分权衡，即植物生长更受养分限制的生态系统在地下积累更多的碳。观察结果与大多数模型代表生物质到土壤的联系之间明显不匹配，这表明许多陆地生态系统模型没有充分代表驱动SOC积累的关键过程。模型正在发展，包括对土壤养分循环的更复杂的表述，一些模型现在明确包括微生物活动。这种向由植物-土壤相互作用介导的碳-营养循环的转变，对于更现实和准确地模拟今天的碳循环和预测未来的土地汇非常重要。